Assessment of invasion dynamics and impact of the alien Ludwigia species on freshwater ecosystems in Italy

Freshwater ecosystems offer a variety of ecosystem services and play a crucial role in biodiversity conservation. Despite their importance, they are among the most threatened ecosystems due to human exploitation, climate change, and biological invasions, to which they are particularly susceptible. Biological invasions, meaning the spread of species outside their native range, are one of the major drivers of native biodiversity loss worldwide, and freshwater ecosystems are particularly vulnerable to them due to high resource availability and high environmental dynamism, often caused by human pressure. Invasive alien plants, in fact, are known to be opportunistic and highly competitive species that can take advantage of gaps created by anthropogenic disturbances, outcompeting native species and disrupting ecosystem balance, altering the structure of communities and ultimately degrading local biodiversity. Two South American species of the genus Ludwigia, L. hexapetala and L. peploides subsp. montevidensis, have recently emerged as invasive threats to the conservation of European freshwater ecosystems and their biodiversity. Introduced in Europe and Italy as ornamental plants, both species can spread rapidly, colonizing both aquatic and riparian habitats. Being morphologically similar, especially in the absence of flowers, the two species have sometimes been confused with one another, generating erroneous reports. Both species exhibit high ecological plasticity and the typical traits of invasive alien plants, such as fast vegetative growth, high seed production, and the release of allelopathic compounds in the surrounding environment, allowing them to form dense, monospecific populations in invaded areas where they negatively alter water quality and outcompete native plant species. In Italy, their invasion poses a potential threat to the conservation of habitats protected under the Natura 2000 network, yet there are little to no studies assessing their specific impacts on invaded freshwater ecosystems and their native plant communities. Addressing this invasion is urgent, given the vulnerability of these already threatened ecosystems. In this framework, the present PhD project was devised, with the aim to evaluate the characteristics and invasive behaviour of the two alien Ludwigia species, assessing their impacts on freshwater ecosystems in Italy. The project was developed through six consecutive phases. The first phase involved studying the morphological differences between L. hexapetala and L. peploides subsp. montevidensis, the two alien Ludwigia species present in Italy, to find vegetative characters that could allow distinction between the two even in the absence of flowers. An updated identification key based on these characters was developed. The second phase consisted in determining the main environmental drivers favouring the invasion of L. hexapetala. Environmental characteristics of aquatic sites where the species occurred were analysed. Results show that although L. hexapetala can grow in a wide range of conditions, it prefers disturbed sites, with shallow, warm, alkaline and poorly oxygenated waters, moderately rich in ions and nutrients. Then, in the third phase the impact of L. hexapetala on a target vulnerable native species, the aquatic carnivorous plant Utricularia australis, was assessed. An indoor competition experiment was set up using tanks where the two species grew together (plant arenas) and tanks where U. australis grew on its own (control tanks). L. hexapetala caused a significant alteration of water quality, lowering dissolved oxygen and raising conductivity, while negatively impacting the growth of U. australis, and releasing allelopathic substances in the water. The fourth phase involved assessing the impact of L. hexapetala on freshwater ecosystems in Italy; 50 sites in different waterbodies where the alien species occurred were surveyed, evaluating both environmental abiotic parameters and the presence and abundance of plant species. An increase in cover of L. hexapetala was significantly correlated with a decrease in local plant diversity in aquatic habitats, while bank habitats showed some level of resistance to its invasion, especially in sites with a well-established and diversified plant community. The fifth phase consisted in evaluating the compatibility of aquatic habitats where the native congeneric species Ludwigia palustris occurs with the potential invasion of alien Ludwigia species. No environmental overlap was found between sites where the native species occurred and those colonised by L. peploides subsp. montevidensis, while there were significant similarities between the environmental preferences of L. palustris and those of the alien L. hexapetala, suggesting that the latter species represents a greater threat to the conservation of those aquatic habitats. In the sixth and last phase, some control strategies for L. hexapetala were evaluated, eradicating it in a test site to assess its recolonization timing and the eventual recovery of native plant species after the removal of the alien one. Mechanical removal of the species by hand proved to be effective in reducing its percentage cover in the long term, but not enough to increase species richness in the test site, suggesting that the planting of native plants is also needed after the removal process of this alien species. Future research activities may involve integrating ecological data with surveys in sites where L. peploides subsp. montevidensis occurs to compare it with L. hexapetala, distributional and ecological niche studies to assess the potential change in ecological preference of these species when they move from the native to the invaded range, as well as setting up more plant arena competition experiments to evaluate the impact of alien Ludwigia species on different native plants, such as the congeneric L. palustris.

Gli ecosistemi d’acqua dolce forniscono una serie di servizi ecosistemici e coprono un ruolo fondamentale nella conservazione della biodiversità. Nonostante la loro importanza, sono tra gli ambienti più minacciati a causa dello sfruttamento antropico, del cambiamento climatico e delle invasioni biologiche, a cui sono particolarmente suscettibili. Le invasioni biologiche, cioè la diffusione di specie al di fuori del proprio areale nativo, sono una delle cause più importanti di perdita di biodiversità a livello mondiale, e gli ecosistemi acquatici sono particolarmente vulnerabili ad esse a causa della grande disponibilità di risorse e alto dinamismo ambientale, spesso causato dalla pressione antropica. Le piante aliene invasive, infatti, sono note per essere specie opportunistiche, altamente competitive, che possono sfruttare i “gap” creati dal disturbo antropico, vincendo la competizione con le specie native, e disturbando l’equilibrio ecosistemico, alterando la struttura delle comunità e riducendo la biodiversità locale. Due specie Sudamericane del genere Ludwigia, L. hexapetala e L. peploides subsp. montevidensis, mostrano un carattere invasivo fuori dal loro areale nativo, presentandosi come delle minacce alla conservazione degli ambienti d’acqua dolce e della loro biodiversità. Introdotte in Europa e in Italia come piante ornamentali, entrambe le specie possono diffondersi rapidamente, colonizzando habitat acquatici e spondali. Essendo le due specie morfologicamente molto simili, in particolare allo stato vegetativo e quindi in assenza di fiori, sono state talvolta confuse l’una con l’altra, generando segnalazioni errate. Entrambe le specie mostrano elevata plasticità ecologica e i tratti tipici delle piante aliene invasive, come rapida crescita vegetativa, alta produzione di semi, e il rilascio di sostanze allelopatiche nell’ambiente circostante, caratteristiche che gli permettono di formare densi popolamenti monospecifici nelle aree invase, dove alterano negativamente la qualità dell’acqua e vincono la competizione con le piante native. In Italia, nonostante la loro invasione rappresenti una potenziale minaccia alla conservazione di habitat appartenenti alla rete di Natura 2000, sono disponibili solo dati frammentari sullo specifico impatto di queste specie aliene sull’ecosistema acquatico invaso e sulle relative comunità vegetali native. Affrontare questa invasione è urgente, data la vulnerabilità di questi ecosistemi già minacciati. In tale contesto, il presente progetto di dottorato è finalizzato a valutare le caratteristiche e il comportamento invasivo delle due specie aliene di Ludwigia, quantificando il loro impatto sugli ecosistemi d’acqua dolce in Italia. Il progetto si è sviluppato in sei fasi successive. La prima fase è consistita nello studiare le differenze morfologiche tra L. hexapetala e L. peploides subsp. montevidensis, le due specie aliene di Ludwigia presenti in Italia, per trovare caratteri vegetativi che permettano la distinzione tra le due specie anche in assenza di fiori. Allo scopo è stata sviluppata una chiave dicotomica per il loro riconoscimento tassonomico. La seconda fase ha previsto la determinazione dei principali fattori ambientali che favoriscono l’invasione di L. hexapetala. Le caratteristiche ambientali di siti acquatici dove questa specie era presente sono state analizzate. I risultati hanno mostrato che sebbene L. hexapetala possa crescere in un ampio range di condizioni ambientali, preferisce siti disturbati, con acque calde, poco profonde, alcaline, poco ossigenate e moderatamente ricche in ioni e nutrienti, specialmente fosfati. La successiva fase è consistita nel valutare l’impatto di L. hexapetala su una specie nativa vulnerabile, la pianta acquatica carnivora Utricularia australis. Un esperimento di competizione in laboratorio è stato effettuato allo scopo, utilizzando vasche dove le due specie sono state fatte crescere sia insieme (arene vegetali) che separate (vasche di controllo). Ludwigia hexapetala ha alterato significativamente la qualità dell’acqua nelle vasche sperimentali, riducendo la disponibilità di ossigeno e incrementando la conducibilità, allo stesso tempo ostacolando la crescita di U. australis e rilasciando sostanze allelopatiche in acqua. La quarta fase ha previsto la valutazione dell’impatto di L. hexapetala sugli ecosistemi d’acqua dolce in Italia. Sono stati campionati 50 siti selezionati in corpi idrici dove la specie era presente, e in ogni sito sono stati registrati i parametri ambientali e la presenza e abbondanza di specie vegetali. I risultati hanno mostrato che, in ambienti acquatici, un aumento nella copertura di L. hexapetala è significativamente correlato a un decremento della diversità vegetale locale, mentre gli ambienti spondali hanno mostrato una maggiore resistenza all’invasione, specialmente in siti con comunità vegetali stabili e diversificate. Nella quinta fase è stata valutata la compatibilità ambientale dei siti acquatici dove cresce la congenerica nativa L. palustris con l’eventuale invasione delle due specie aliene di Ludwigia. Non è stata trovata alcuna sovrapposizione tra i parametri ambientali di habitat colonizzati dalla specie nativa e quelli con l’invasiva L. peploides, mentre sono state trovate somiglianze significative con gli habitat invasi da L. hexapetala; questo risultato suggerisce che L. hexapetala può rappresentare una reale minaccia alla conservazione di questi habitat acquatici. Nella sesta e ultima fase sono state valutate per L. hexapetala alcune strategie di controllo, in particolare l’eradicazione manuale della specie da un sito test, con il fine di quantificare sia il tempo di ricolonizzazione della specie aliena che l’eventuale recupero locale delle comunità vegetali native. La rimozione della specie è stata efficace nel ridurne la copertura percentuale nel lungo termine, ma non si è rivelata sufficiente per permettere un incremento in ricchezza di specie vegetali, suggerendo che dopo una eradicazione meccanica della specie aliena sia necessaria anche una successiva fase di piantumazione di specie native. Attività di ricerca future potranno includere l’integrazione dei dati ecologici su L. hexapetala con quelli relativi a L. peploides per permettere un confronto tra le due specie, studi di distribuzione e di nicchia per valutare l’eventuale cambiamento nelle preferenze ecologiche di queste specie al di fuori del loro areale nativo, e inoltre la realizzazione di altri esperimenti di competizione per valutare l’impatto delle specie aliene di Ludwigia su altre piante acquatiche native d’interesse, come la congenerica L. palustris.